הספר ממשיך את הסיפור המופיע בחלק הראשון. אשת המלך יולדת תאומים. התאומים בעלי סגולות מיוחדות כבר מלידתם: הראשון בהם ירא ה' ושמו "יראיה", והשני - חכם ושמו "תחכמוני". מגלי העתידות צופים שיהיו נתונים בוויכוח תמיד (יתווכחו, אך לא ילחמו). תחכמוני מתעניין בפילוסופיה, והולך את "הפרסים ואל הישמעאלים המתבודדים פה" (דף ד') כדי לשמוע על עניני אמונתם. הוא מנהל דיון עם אחיו על הדת היהודית, במהלכו הוא טוען כי הדת היהודית היא זו היסודית "בני ישראל שהם בעלי הדת האלהיית... כי הם ראשית גוים בעלי דתות ושורש דבר נמצא בם..." (דף ד'). הם משתפים בשיח את "לוי" -- יהודי חכם ומתבודד. לוי מסביר להם את תורת האלוהות היהודית:מהות האל, האל כמהות הטוב, החכמה כשמש המפיצה אור, פעולות הטבע למול ניסים, חשיבות לימוד כתבי הקודש בעברית ולא מתרגומים שונים, והיותה של הדת היהודית שורש החוכמות. יראיה מקשה לגבי המצוות המעשיות וטיבן, ומקבל הסבר מלוי על תפקידן. האחים מחליטים להתגייר ועוברים ברית מילה (דף יז'). הדיון על מהות הדת היהודית ממשיך אח"כ בין האחים לבין "הרב" - חכם יהודי שנמצא בקרבת מקום ונקרא אליהם. הם רואים שהוא מתנועע בתפילתו ותמהים על כך, ואילו הרב מסביר להם שכך מבטא הגוף את התפילה, ואין לבוז ליהודים על כך. אח"כ הם עוסקים בשאלות של בריאת היקום, הבריאה כפי שמותארת במקרא הסותרת את ההגיון (יום א' - אור; יום ד'-בריאת המאורות, דפים כג'-כד'), התורה כמשל, אנטומיה של גוף האדם (מערכת העצבים והדם), החושים והתבונה, סדר לימוד האדם - קודם לימוד המדות, חכמת הטבע ולבסוף בתורת האל (למודיות, טבעיות, אלהיות (דף מו'), ומותר האדם מן הבהמה (הבדלים בין האדם לבע"ח שמתבטאים בעיקר ביכולת הדיבור , דפים מט'-נ'), הטבע כמבטא את דרכי האלוהים, היריאה כקודמת לחכמה. הוא מונה ענפי מדע מודרני רבים (דף נט'), קבלה, ויוצא כנגד אלה השונאים את החכמה. לבסוף "סוגר" המחבר את סיפור המסגרת: המלך זקן ונוטה למות וממנה את נאמניו למלוך אחריו - אך אין טעם לדעתו להעתיק את שאר הדברים, כי העיקר הוא הוויכוח העוסק ב"המדרש לאלהים" (עמוד אחרון).